Родился 25 июня 1961 года в Гурьеве (c 1991 года — Атырау).

Окончил Гурьевскую среднюю школу № 17 имени С. М. Кирова. По настоянию отца-энергетика поступил в Московский энергетический институт, но не закончил обучение, заинтересовавшись искусством.

Служил в армии под Ашхабадом в артиллерийских войсках.

После службы в 1982 году переехал в Ташкент, где работал художником театра «Ильхом» и на киностудии «Узбекфильм». Тогда же познакомился с Виктором Вержбицким, который впоследствии стал его постоянным актёром, снявшись практически во всех его фильмах.

В 1987 году окончил Ташкентский театрально-художественный институт им. А. Островского по специальности «художник театра и кино» и ради карьеры переехал в Москву, где занялся производством рекламных роликов.

В 1989 году подготовил рекламный сюжет о банке «Кредит-Москва». Автор рекламных клипов банка «Менатеп».

В 1992 году благодаря контактам с Михаилом Лесиным, руководившим компанией «Видео Интернешнл», знакомится с Сергеем Родионовым, президентом банка «Империал».

С 1992 по 1997 год снял по заказу Родионова 20 рекламных роликов «Всемирной истории от банка Империал», ставших классикой российской рекламы.

Внёс значительный вклад в развитие российской рекламы.

Избран в члены Российской академии рекламы.

Является продюсером театра «Кукольный формат» (Санкт-Петербург).

Фильмы:

В 1993 году снял фильм «Пешаварский вальс», посвящённый афганской войне. В 1994 году картина получила призы на фестивале в Карловых Варах и на Кинотавре.

По заказу телеканала РТР снял восьмисерийный телевизионный художественный фильм «Наши 90-е». В 1998 году приглашен продюсером Роджером Корманом для производства фильма «Гладиатрикс». Съёмки велись в России, фильм вышел на экраны в 2001 году.

В 2004—2005 годах снял фильмы «Ночной Дозор» и «Дневной Дозор», сделавшие его известным. В 2005 году был приглашен в Голливуд, занят в ряде проектов группы кинокомпаний «Fox».

В 2006 году был режиссёром двух рекламных роликов для мобильного оператора «Киевстар», в которых снялся Жерар Депардьё.

В 2007 году был режиссёром фильма «Ирония судьбы. Продолжение».

В 2008 году снял в Голливуде фильм «Особо опасен».

В 2009 году продюсировал мультфильм «9» (совместно с Тимом Бёртоном) и фильм «Чёрная молния».

В середине 2012 года на экраны вышла картина «Авраам Линкольн: Охотник на вампиров», в которой Тимур Бекмамбетов выступил в качестве режиссёра.

В 2012 году выступил продюсером фильма «Приключения Алисы. Пленники трёх планет», съёмки которого были заморожены, ограничившись тизер-трейлером.

В 2016 году выступил в качестве режиссёра в картине «Бен-Гур». По итогам мирового кинопроката картина собрала лишь 43 % затраченных на неё средств.

В феврале 2020 года стало известно, что Бекмамбетов приступил к съемкам фильма о подвиге советского летчика Михаила Девятаева.

В конце декабря 2020 года Тимур Бекмамбетов запустил новый проект — интерактивную комедию «Игрок» в формате «screenlife». Наблюдать за развитием сюжета и принимать участие в действии зрители могут, зарегистрировавшить на специально созданном для этого проекта интернет-сайте http://igra.film. В главных ролях — Гоша Куценко, Мария Шукшина, Глеб Калюжный, Александр Робак, Дмитрий Лысенков и Николай Серга.